À Twin Peaks dans l'État de Washington en 1989, le corps de Laura Palmer, une jolie lycéenne connue et aimée de tous, est retrouvé emballé dans un sac en plastique sur la berge d'une rivière par Pete Martell. Le méticuleux agent spécial du FBI Dale Cooper est désigné pour mener l'enquête. Il découvre alors que Laura Palmer n'était pas celle que l'on croyait et que de nombreux habitants de la ville ont quelque chose à cacher.
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Enfermé depuis 25 ans dans la Loge Noire, l'esprit de l'agent special Dale Cooper reçoit un nouveau message du Géant : Bob, l'esprit démoniaque qui s'est emparé de son corps, va se manifester à nouveau. Pendant ce temps, sur Terre, Mr. C, le double maléfique de l'agent, continue de semer le chaos, avec l'aide d'une bande de malfrats. A New York, au dernier étage appartenant à un milliardaire, un étudiant est chargé de surveiller une étrange boîte en verre toute la journée.