Dean mène une vie bien rangée jusqu’à l’étrange retour de Sam. Néanmoins content de retrouver son frère, l’aînée des Winchester est cependant tiraillé entre l’envie de retourner à sa vie de chasseur et la peur de mettre Lisa et Ben en danger. Mais, bien vite, les deux frères vont devoir réapprendre à faire équipe.
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Sam et Dean Winchester continuent de se battre contre les loups-garous, les démons et les esprits mais avec un nouvel objectif : détruire les ténèbres. Ils se tournent vers Castiel, Crowley, Rowena et même Dieu.
Alors que Sam a été enlevé par un membre des Hommes de Lettres, Dean est sous le choc à la vue de sa mère Mary, censée être morte depuis longtemps. Castiel est forcé de s’associer avec Crowley pour chercher Lucifer. Ce dernier commence à posséder des gens plus puissants et plus influents pour obtenir ce qu’il veut.