Dans le Japon du XVIème siècle, le seigneur Hidetora Ichimonji décide de se retirer et de partager son domaine entre ses trois fils, Taro, Jiro et Saburo. Mais la répartition de cet héritage va déchirer la famille.

Au XIIe siècle, alors que les guerres civiles font rage, le samouraï Moritō est chargé par l'empereur de traverser le territoire afin de distraire l'attention des rebelles. Il doit par la même occasion escorter la jolie servante Kesa. Sa mission accomplie, Moritō demande une récompense impossible: la main d'une femme mariée…

À Yokohama, un malfaiteur kidnappe un enfant, qu'il prend pour le fils d'un industriel japonais. Il s'agit en fait du fils de son chauffeur. Le commissaire Tokura est chargé de l'affaire.

Un navire est attaqué par une pieuvre géante, puis sauvé par un monstre vert et gigantesque, qui pourtant, ne tardera pas à dévorer les survivants, avant de fondre sur Tokyo. Le Docteur Stewart, un Américain, reconnaît là une espèce de monstre dont il sait qu'un autre spécimen est aussi en vie.

D'étranges visiteurs puissants et soi-disant pacifiques, les Mysterians, récemment débarqués sur la Terre, demandent au gouvernement de leur fournir quelques jolies jeunes femmes afin de perpétuer leur race en voie d'extinction.

Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.

Les habitants de la cité engloutie de Mu, disparue voilà 12000 ans, ont décidé d'investir la surface de la Terre. Ils font enlever la fille du Professeur Shinguji qui avait construit à la fin de la deuxième guerre mondiale, un sous-marin capable d'atteindre les fantastiques profondeurs de leur monde. Un terrible combat pour sauver la race humaine commence à la surface du globe quand les habitants de Mu lancent une fulgurante attaque et sous les eaux, où un gigantesque serpent de mer protège l'entrée de leur royaume...

Ryota vole un un bateau pour partir à la recherche de son frère disparu. Pendant le voyage en mer, le navire est attaqué par une terrible créature géante, Ebirah. Ayant accosté sur l'île de Letchi, il découvre que Mothra, un autre monstre, pourrait être capable de l'arrêter. En réalité, Mothra a besoin de renfort et Ryota va alors tout faire pour réveiller Godzilla...

Deux astronautes partent en mission d'exploration sur une planète orbitant autour de Jupiter et récemment découverte. Arrivés sur place, ils rencontrent les habitants, les Ixiens, qui sont assiégés et contraints de vivre sous terre à cause de King Ghidorah. Les Ixiens proposent un marché aux Terriens : si ceux-ci acceptent de leur prêter Godzilla et Rodan pour tuer King Ghidorah, ils offriront à la Terre un vaccin capable de guérir toutes les maladies.