Partie 1 Audrey n'est plus là, du moins c'est sa véritable identité qui éclate au grand jour dans cette saison. Mara, la diabolique, n'a pas finit de mettre Haven sans dessus dessous. Pourtant, Nathan ne désespère pas de retrouver Audrey, et peut compter sur le soutien de Duke. Mais Mara n'est pas la seule menace qui plane sur la ville... Partie 2 La ville de Haven est coupée du reste du monde par un mystérieux brouillard - et Audrey, Nathan et Duke sont confrontés à des défis différents de ceux qu'ils ont connu auparavant. Les tensions montent, des alliances se forment et se déforment - et dans cet ultime chapitre - le mystère de "Croatoan" est enfin révélé.

Six mois après les terribles événements de la fin de la saison 3, nous retrouvons la ville de Haven dévastée par la pluie de météorites. Mais où est donc Audrey ? Pourquoi Duke est-il revenu sans elle ? Nathan et Duke vont devoir mener l'enquête pour retrouver Audrey, ou plutôt... Lexie.

Audrey se concentre pour aider autant de personnes perturbées qu'elle le peut, et tente de mettre un peu d'ordre dans ses relations, car elle ne sait plus pour combien de temps elle sera Audrey. Malgré elle, Nathan mène l'enquête auprès de la Garde et de l'une de ses membres, Jordan, avec qui il noue une relation particulière. Dans un même temps, Duke essaye de prouver à tous qu'il n'est pas un tueur à l'instar de son père, bien que certains soient convaincus du contraire.

Audrey s'est maintenant bien intégrée à Haven et à ses nouvelles fonctions. Elle est toujours en quête de son identité, mais est certaine qu'elle est liée à cette ville et à tous ses mystères. Nathan est devenu le Chef et a beaucoup à gérer, surtout qu'une partie de la population, menée par le révérend, lutte contre les personnes atteintes par les perturbations et ne soutient donc pas sa nouvelle place au sein de la police. Duke, de son côté, est rongé par l'inquiétude concernant un homme portant un tatouage, qui doit, selon la vision de l'une de ses amies, le tuer.

L'astucieuse agent du FBI Audrey Parker est ouverte aux possibilités d'une réalité paranormale, dû à son passé perdu. Quand elle arrive dans la petite ville de Haven, dans le Maine, pour une affaire de routine, elle se retrouve rapidement mêlée au retour des « phénomènes ». De nombreux phénomènes surnaturels affectent la ville comme autrefois. De plus, elle trouve une coupure de presse qui peut peut-être la relier à cette ville et à la mère qu'elle n'a jamais connue.